在1980年前，大象的听觉认知能力是被低估的知觉之一。而经过30多年的研究后，现今的发现和假说却又给大象的听觉蒙上了些许神秘色彩。本文将继续之前的两篇文章进行介绍。
有时大象会突然全部停下活动，象鼻垂至地面，闭眼做沉思状，甚至关闭耳孔，这暗示大象在驻听freezing一些微弱的声音。上两图的家族其实在前几秒还在活动，然后突然有几头就安静下来了，有的还会抬起前足跟去感知，应该是有吸引他们注意的事件发生了。
听觉传导通路hearing pathway
哺乳动物的听觉传导通路主要有两条，空气传导airborne和骨传导bone conduction。典型的传导通路是声波在空气中传播经外、中、内耳转化为神经信号传递到中枢形成听觉的过程。声波通过外耳和耳道到达鼓膜，引发膜振动。鼓膜的振动带动中耳听小骨链的振动，经中耳放大传递至内耳。在内耳，振动被转化为电化学信号，以供更高层的加工和感知。
示非洲象的耳。若仔细看，外耳道内也有泥。
亚洲象。大象感知地震波通过四肢传导、四足和象鼻传递。
在骨传导通路，陆地动物感知的对象主要为经地表传播ground-borne的地震波seismic wave，通过肢体传递振动到中耳腔或是颅骨形成声信号。比如陆地捕食者对远距离猎物脚步的探知，金鼹鼠将头陷入土中head-dipping感知地震波的行为等[1]。对海洋生物而言，它们具有一类会聚声信号的传声脂肪acoustic fat，以海豚下颌的升支内外侧附着的脂肪团和额隆处脂肪最为出名。
图示海豚下颌升支部内外侧的脂肪附着区。
机械性受体mechanoreceptors
另一类感知地震波的途径直接通过动物皮肤的机械性受体转换传递声信号。这是一类分布在皮肤、对压力、振动、触觉、皮肤张力等敏感的神经单位，为有被囊神经末梢，包括形态结构、敏感性不同的几类，如环层小体或帕西尼氏小体paciniancorpuscles，或称压力受体（p小体），迈斯纳小体或触觉小体Messinercorpuscles（M小体）。P小体为哺乳动物最大的末端小体，位置较深，M小体分布位置较浅。在人身上，P小体能感知20-1000Hz的振动，敏感峰值在250Hz；M小体感知10-65Hz的振动。在人的指尖上机械性受体丰富，星鼻鼹鼠的口鼻上受体丰富[1]。
上图引自Wiki Commons，示皮肤剖面的小体分布（非大象）
地震波seismic wave
生物感知性的震动在生物种内种间交流、猎物探测、捕食者回避、导向等多方面起作用，在无脊椎、鱼、两爬、哺乳类动物中均有研究[2]。虽然O’Connell的文章多以地震波为题[2,3,4,5]，但大象感知的震动只是其中一类，雷利波rayleigh wave。雷利波沿均匀半空间自由表面和均匀介质自由界面传播，如土地-空气可视为自由界面，具低速、低频、强振幅的特点。在大象身上，此类震动的发生原因有地面接触性和发声引发的两种。地震波传播有一段效率最高的10-40Hz“甜蜜区”sweet zone，在此区间内人类的噪音几乎缺失，而微小地震和海浪噪音随着频率升高接近10Hz时也衰减至可以忽略不计，是一段相对无扰的通讯通道。虽然地震波随着频率高于10Hz有所衰减，降低了信噪比，但即使在20Hz附近也仅有雷、土地震动的噪音干扰[1]。土壤类型和异质性是影响信号传播的主要因素，相比于空气因素来说，受影响较小。雷利波比空气传播的衰减要小，故适于长距离通讯。
上图示意地震波传播的距离，左侧75kg人的跳动在1.11公里外检测到，而在距离10-40米收集到的2720公斤大象产生的地震波经模型预测能传播32公里。
大象的“听”
象耳“听”
大象的听系统结构有很多独特之处。正如巨大的发声结构适应于低频、高振幅发生一样，巨大的听觉系统也被认为有助于低频声波的感知。首先是巨大的耳结构，大象巨大的耳幅有助于收集和定位声音，有记录最大的草原象外耳幅面为1.8mX1.1m[6]。Heffner等人在1980s的大象听学实验中发现[7]，7岁的亚洲象Heffner只有在声音定位实验中会每次展开固定象耳，而不是在听觉绝对阈限和差异阈限的实验中。这说明象耳的展开在定位声源中是起重要作用的。大象的中耳结构较其他大型哺乳动物也显著的大。有记录一头非洲象的鼓膜面积、锤骨、砧骨、镫骨尺寸分别为885mm2、278mg、237mg、22.6mg，相比之下，人的为68.3mm2、28.45mg、33.59mg、2.53mg[6]。巨大的耳结构是大象在至少16Hz具有良好听力的基础。从另一角度看，在小型中耳结构动物的实验中，证实了微小的结构适于探测高频，包括超声波。侧面反映了结构大小与可感知声波频率的关系。（在实验人员RS Heffner和HE Heffner的实验中并没有给出该亚洲象的名字，然而鉴于此系列实验在大象听觉、声学领域的重要意义，也为了便于记忆，笔者决定叫她Heffner）
上图示Heffner等人实验设计的原理图，通过调整左右两个扬声器的频率、声压级以及位置实现各方面听觉知觉的检测。
Heffner在1000Hz以下的方位角灵敏度落在1°范围[7]，说明她能良好地分辨声源的方向，此结果与人类似，超过绝大部分哺乳动物。大象对于方位角的敏感与巨大的耳间距有关，根据声波到达双耳的时间差判断方位。然而对20Hz的声波而言，声波长达到约17米（声速/频率），1米以上的耳间距显得过于窄小。而对大象用前后足感知和定位地震波的假说而言，听起来就合理许多。地震波信号在某些介质中传播速率为210-250m/s（与介质有关）[1]，20Hz频率产生的波长约12.5m，而大象的足间距在2-2.5m，可以辅助提供更准确的判断。与此同时，对振动敏感的象鼻也可以提供更额外的信息。
上图示象足矢状面，可见足跟处的脂肪足垫。
象足“听”
大象接收地震波信号的方式主要有两种，骨传导和机械性敏感受体。大象最先感知到地震波的部位是足，而在大象表现出驻听freezing姿态时，除了展开耳朵外，还会前倾身体，使前足承担更多的重量而扩展开。由于前足与象耳处在同一垂直面上，这种姿态表明了大象可能在利用足传导震动解析地震波。大象有时还会提起前足(跟)，以一种类似三角测量的方式定位。还有些时候，大象会调整姿态，以身体垂直、而不是朝向振动源，这样信号到达左右耳的距离差是最大的，有助于定位[4]。
大象在休息的时候，耳和足都在“听”
大象隆叫的基频大多集中在14-35Hz，会同时造成空气和地表振动。由于空气和地面传播的速率不同，到达接受者处也存在时间差，所以接受隆叫的大象可以综合足和耳处的时间差信息更精确地判断距离。
O'Connell利用麦克风+检波器组合证实了大象隆叫的同时会产生地震波，并根据模型估计大象的踏足震动可能能在32公里外接收到。
O‘Connell等人通过回放实验证实了大象能够识别地震波中的信息，该实验中的大象对于家族亲缘较近的警报叫声（15-19Hz）比陌生个体发出的警报叫声做出了更多的警觉反应、回避行为[5]。
上三图为O‘Connell等人在Etosha国家工作开展的水坑实验，她们分别利用扬声器和低频振动器证明了大象能否识别地震波的信息，但相比空气传导的信息反应要慢。
下图一为低频振动器（埋在地下、地上无法探测到声波）、图二为低音喇叭。
此外，亚洲象和非洲象在外耳道口处均有类似括约肌式的骨骼肌，受到刺激时可以关闭耳道，形成闭合的气腔closed tube，更有助于汇集地震波进行定位[1]。
骨传递通路中还有一类辅助组织，称为声学脂肪“acoustic fat”。此类脂肪在大象的颅骨内和足垫最为集中。大象颅骨内遍布由薄层板障diploe隔开的中空窦室sinuses，类似鸟类的头骨。在中空的窦室以及内部沉积的脂肪可能有助于大象对声波、地震波的探测[1]。
下图一为颅骨窦穴示意图，图二三为展示
大象的足垫是致密的脂肪组织，而且体积不随季节、营养状况的变化发生变化，即使在恶劣时期肾、胃等内部器官消耗脂肪时也不发生变化。足垫的油也被当地人格外珍视[1]。足垫处的脂肪团可能是最接近海洋哺乳动物声学脂肪的结构，被认为是声透镜acoustic lens或声窗acoustic window，在骨传导通路起到会聚信号的作用[12]。
下两图为足垫的示意图
在象足部同样发现了机械性受体的存在，集中于象足的前后缘部分[1]，似乎与大象在驻听时重心前倾扩张足边缘或是提起脚跟、脚尖感受的姿态有相吻合之处。
象鼻“听”
探测地震波的第二类方式为机械性受体通路，以对地面振动敏感的鼻指区域较为集中，此区域被认为与啮齿类的龇区和猴类唇部的皮肤类似。鼻指部分的皮与周边不同，含有更高密度的三种感觉末端，游离的神经末梢、小体、触须vibrissae以及不伸出皮肤表面的毫须vellus vibrissae等。游离的神经末梢广布在真皮浅层，多与表皮突紧密相接。机械性受体包括P和M小体，分布在真皮浅层。两种触须的作用与鼠类等的触须功能类似[8]。
下两图为亚洲象鼻指区域机械性小体的放大图，示P、M小体，以及毫须邻接的梅克尔小体
关于大象“听”的其他说法
以上介绍的是一些基于实验学证实的以及解剖学上假设的关于大象听觉感知的描述。除此之外还有一些听起来不太有说服性的说法，比如化石和免疫学证据表明大象和海牛拥有共同的水生祖先，分子证据表明长鼻类和金鼹鼠属于同一支，而两者都有着对次声波、地震波的适应性结构[1]。由于海牛类被认为是大象的最近亲[13]，大象有一些表现祖先可能来自于水生的证据，比如适于潜浮活动的肺结构和象鼻、可开闭的耳孔、鼻孔、具有瞬膜等，包括此文提到的会聚地震波的声学脂肪等。
海牛©Wiki Commons
另一类轶闻来自于大象对自然灾难的反应，比如在地震前有不少记录描述亚洲象出现较异常的行为和叫声反应[10,11]。在2004年的印度洋地震事件中也有一些大象行为的记录，但多缺乏客观的记录。其中在斯里兰卡海啸灾区的Yala国家公园里，两头佩戴项圈的亚洲象引起了关注。虽然没能记录他们的行为，但在海啸到达海岸前，两头象都位于内陆。逃离灾害区也算是一种证明。当地时间上午8点前发生地震、9点海啸到达海岸。其中一头项圈象在2点时距离水线280米，10时已经迁至内陆，其间无其他位点获得。而另一头青年雄象一直保持在距海岸6公里范围外。两头象均在30-40族长带领的象群中。海啸的发生被认为至少在嗅觉和听觉线索上会被大象提前感知到[9]，从结果上看大象在行为上也做出了回应。
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上图食指上方为耳孔，呈关闭状态
最后总结下大象在“听”方面的特别之处。首先是巨大的听觉结构，庞大的耳幅、锤骨、鼓膜、宽的耳间距等适用于感知和定位次声波。然后是足底的脂肪足垫、机械性受体适应于通过骨传导或是神经传导接受地震波。全能的象鼻鼻指部皮肤有着多类感知振动的结构，被认为类似于鼠类具有触觉、振动感知的髭部皮肤或是灵长类的嘴唇。最后还有一些适于加强、会聚感知的行为和结构，比如可关闭耳孔性闭管结构增强前后足骨传导定位地震波的敏感性、脑中窦穴的油状结构起汇集声音的作用等。
示象蹄部，摄于野象谷
本文相当部分内容来自O‘Connell在2007年发在生理学Physiology上发表的综述文章Keepingan “Ear” to the Ground: Seismic Communication in Elephants，该文让更多人的目光从大象狭义的耳“听”转到了广义的感知声音，让人对大象听力的理解扩展了一维。推荐阅读。
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参考：
1.O’Connell-Rodwell C E. Keeping an “ear” to the ground: seismiccommunication in elephants[J]. Physiology, 2007, 22(4): 287-294.
2.O’Connell-Rodwell CE, Hart LA, Arnason BT. Exploring thepotential use of seismic waves as a communication channel by elephants andother large mammals. Am Zool 41: 1157–1170, 2001.
3.O’Connell-Rodwell CE, Arnason B, Hart LA. Seismicproperties of elephant vocalizations and locomotion. J Acoust Soc Am 108:3066–3072, 2000.
4.O’Connell-Rodwell CE, Wood JD, Rodwell TC, Puria S, PartanSR, Keefe R, Shriver D, Arnason BT, Hart LA. 2006. Wild elephant Loxodontaafricana) breeding herds respond to artificially transmitted seismic stimuli.Behav Ecol Sociobiol 59:842–850.
5.O’Connell-Rodwell CE, Wood JD, Kinzley C, Rodwell TC,Poole JH, Puria S. 2007. Wild African elephants (Loxodonta africana)discriminate between familiar and unfamiliar conspecific seismic alarm calls. JAcoust Soc Am 122:823–830.
6.Soltis J. Vocal communication in African elephants(Loxodonta africana)[J]. Zoo biology, 2010, 29(2): 192-209.
7. R. S. Heffner and H. E. Heffner, “Hearing in the elephant(Elephas maximus): Absolute sensitivity, frequency discrimination, and soundlocalization,” J. Comp. Physiol. Psychol., 926–944 (1982).
8.Rasmussen L E L, Munger B L. The sensorineuralspecializations of the trunk tip (finger) of the Asian elephant, Elephasmaximus[J]. The Anatomical Record, 1996, 246(1): 127-134.
9.Garstang M. Precursor tsunami signals detected byelephants[J]. Open Conservation Biology Journal, 2009, 3: 1-3.
10.Nicholls F. Effect of earthquake on elephants. J BombayNatural Hist Soc 53: 585, 1955.
11.Jackson VA. Panic in elephants during an earthquake. JBombay Natural Hist Soc 26: 285, 1918.
12. https://www.kotafoundation.org/the-science-of-elephants-2/
13. Ozawa T, Hayashi S, Mikhelson V M. Phylogenetic positionof mammoth and Steller's sea cow within Tethytheria demonstrated bymitochondrial DNA sequences[J]. Journal of molecular evolution, 1997, 44(4):406-413.
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